La biblioteca Ingleside se inauguró en 1925 como la 11ª sucursal bibliotecaria del sistema de la Biblioteca Pública de San Francisco. La biblioteca móvil estuvo localizada en diferentes lugares, 422 Holloway Avenue, 1612 Ocean Avenue y 387 Ashton Avenue. El 30 de mayo de 2001 la biblioteca se trasladó a 1649 Ocean (esquina con Faxon) en el edificio que había pertenecido al Banco de América y en contrato de alquiler.
El nuevo edificio en 1298 Ocean Ave. se inauguró el 12 de septiembre de 2009 .
Biblioteca Ingleside